maxmixmaxさんの言う通り、空気も慣性で移動します。
電車が出発する時を考えてください。
最初、電車、空気、ムシも停止（虫は飛んでいるでしょうが、一点に止まっていると考えてください）しています。
電車に対して加速度が与えられ、電車は速度を持ちます。
この時、空気が無ければ、虫は、停止していた場所に留まります（これが慣性の法則）。
しかし、車内には空気があり、Scullさんの言う通り、空気が慣性で同じ所に留まろうとして、窓を閉め切った状態でも風が発生します。
しかし、密閉された車内だと慣性より気圧の方が優勢（ミクロで考えると、壁に衝突した空気の分子が加速度を得て、それが空気全体に伝播する）ですから壁に空気が押される形で空気にも加速度が与えられ、電車と空気はほぼ同様に移動します。
ですので、虫は、空気に対する抵抗で浮遊しているので、空気抵抗により空気と一緒に流されていると言うのが正しいのではないでしょうか？
虫が電車と一緒に動くと言う事は、発車したり、停車したり曲がったりする加速度を虫に伝える必要があるのです。人の場合、発車の時は身体が後ろに、停車の時は身体が前に、曲がる時は外側にもって行かれるのは慣性のタメです。ですから足を踏ん張りますが、これは電車の加速度を受け取っているのです。
慣性力は、電車の加速度に係らず、虫が我が道を行く力です。電車と一緒に動くと言う事は、慣性（電車が等速度運動の場合は、慣性力ですね）と、加速度を伝える空気抵抗の二つの力が必要だと思います。
空気抵抗がない場合（虫は別な方法で浮遊しないといけませんが）、虫は電車と行動を共にしません。これが慣性の法則です。
電車が等速度運動をしている場合は慣性ですが、加速度が掛かる場合は、それを伝える空気の力が必要です。これは慣性ではなく、逆に慣性に対して加速度を与える事になるのです。
